ドイツ陸軍の主力戦車として開発されたIII号戦車の車体をベースに、車体上部に背の低い密閉式戦闘室を設け、IV号戦車の主砲と同じ大口径の24口径7.5cm砲を限定旋回式に装備したIII号突撃砲は、元々歩兵の火力支援用車両として、ベルリンのアルケット社（Altmärkische Kettenwerke：アルトマルク履帯製作所）が開発したものであった。

しかし、1942年3月からIV号戦車の主砲が対装甲威力の高い長砲身7.5cm砲に換装されたのに合わせて、III号突撃砲も長砲身（43または48口径）7.5cm砲を装備するようになった。
このIII号突撃砲長砲身型は、強力な主砲と低い車高を活かして対戦車戦闘において大きな戦果を挙げ、不足する戦車を補う対戦車戦力として重要な役割を果たすようになった。

このためドイツ陸軍兵器局は1942年9月に、III号戦車に代わってドイツ陸軍の主力戦車となりつつあったIV号戦車の車体をベースに、III号突撃砲と同様の車両を「IV号駆逐戦車」の呼称で生産することを計画し、当時IV号戦車の生産を行っていたプラウエンのフォマーク社（Vogtländische Maschinenfabrik AG：フォークトラント機械製作所）に同車の開発を命じた。

IV号駆逐戦車は、IV号戦車の車体上部に背の低い密閉式戦闘室を設け、デュッセルドルフのラインメタル・ボルジヒ社が開発した48口径7.5cm対戦車砲PaK39を限定旋回式に装備する車両として開発され、1943年5月13日には、フォマーク社が製作した木製モックアップがアドルフ・ヒトラー総統に披露された。
デザインはまだ暫定的なものであったが、このモックアップではIV号戦車の車体はそのまま改造されずに用いられており、上部戦闘室まで含めた車高はわずかに1,700mmと、極めて低姿勢の車両として設計されていた。

IV号駆逐戦車の車高の低さは、被発見率と被弾確率を低減させるのに理想的であったが、それに伴って主砲の搭載位置がかなり低くなったため、起伏の激しい地形では主砲の射撃に支障が生じる場合があることも、すぐ明らかになった。
装甲板の傾斜角が大きく良好な避弾経始を発揮する戦闘室前面のデザインと、III号突撃砲と比べてより小型の球形砲架を持つ主砲防盾については、改善を要する点はほとんど無かった。

1943年の夏の間にIV号駆逐戦車のデザインは絶え間なく改善されていったが、重要な変更点は車体前面部に関するものであった。
ちなみに本車のベースとなったIV号戦車の車体前面装甲板は、初期の増加試作型ではわずか14.5mm厚だったものが最終的には80mm厚にまで強化されていった。

しかし、IV号戦車の車体前面は大きな面積を占める下部装甲板の傾斜角が15度しかなく、避弾経始の効果は小さかった。
80mm厚の前面下部装甲板は、通常射程においてアメリカのM4中戦車の75mm戦車砲と、ソ連のT-34中戦車の76.2mm戦車砲に対しては充分であったが、イギリスの17ポンド対戦車砲とT-34-85中戦車の新型長砲身85mm戦車砲に対しては無力であった。

このため兵器局はすでに1943年2月に、IV号戦車の車体前面装甲板を大きな傾斜角を持つデザインに変更し、防御力を強化することを提案していた。
この車体前面デザインの変更案は、IV号戦車の生産効率を低下させるとの理由で再三に渡って拒絶されてきたが、IV号駆逐戦車という全く新しい車両の製造を開始するのに伴い、ようやく実現する機会が巡ってきたのである。

IV号駆逐戦車の車体前面は上部装甲板が厚さ60mmで45度の傾斜角を、下部装甲板が厚さ60mmで55度の傾斜角を有していた。
これにより実質的な装甲防御力は前面上部が110mm厚、前面下部が123mm厚の垂直な圧延防弾鋼板に相当することとなった。

木製モックアップに引き続いてフォマーク社が製作したIV号駆逐戦車の軟鋼製試作車は、1943年12月20日にヒトラーの査閲を受けた。
戦闘室前面の装甲板には、主砲の両脇に機関銃を射撃するための円形装甲カバー付きガンポートが設けられていた。

試作車では、戦闘室の側面装甲板と前面装甲板の接合部は丸みを帯びた曲面となっていたが、生産時間とコストを節約するため量産時には単純な平面装甲板が用いられた。
また試作車では、円形の機関短銃用ガンポートが戦闘室の左右側面に備えられていたが、やはり同様に量産時には廃止され、代わりに近接防御兵器を戦闘室上面に取り付けることが計画された。

IV号駆逐戦車の車体は、IV号戦車F型の車体を基本的な部分を変更せずに流用しており、走行装置や動力装置も同じものを使用していた。
エンジンは、フリードリヒスハーフェンのマイバッハ発動機製作所製のHL120TRM V型12気筒液冷ガソリン・エンジン（出力300hp）、変速機は、ZF社（フリードリヒスハーフェン歯車製作所）製のSSG76変速機（前進6段/後進1段）を搭載していた。

足周りは片側8個の小直径転輪と片側4個の上部支持輪を組み合わせており、前方に起動輪、後方に誘導輪を配していた。
サスペンション方式は転輪を2個ずつボギーで連結したものを、リーフ・スプリング（板ばね）の左右に取り付けてサスペンション・ユニットを構成し、そのユニットを車体側面に片側4組配していた。
IV号駆逐戦車とIV号戦車F型の車体の相違点については、以下の通りである。

１．IV号駆逐戦車は車体前面の装甲板がIV号戦車に比べて鋭角的になり、避弾経始の効果によって防御力が大
　　きく向上した。

２．脱出用ハッチは長方形となり、開閉方式も新型となった。
　　IV号戦車では無線手席のそばにあった降車口は車体床下の中央/左手に移設され、砲手席のすぐ後ろとなっ
　　た。

３．IV号戦車に設置されていたDKW（砲塔旋回）ユニットの代わりに、IV号駆逐戦車では増加燃料タンクが設置さ
　　れた。
　　一方、IV号戦車には砲塔床下に2基の主燃料タンクがあったが、IV号駆逐戦車では車高を低くするため、主砲
　　取り付け部の前方下に移設された。
　　その結果、燃料注入口も移設された。

４．IV号駆逐戦車ではブレーキ用換気装置、戦闘室暖房システムが導入され、無線装置についてもIV号戦車に装
　　備されたFu.5無線機に加えて、操縦手席のそばにFu.8無線機が追加設置された。

５．IV号駆逐戦車の付属品は基本的にIV号戦車と同じものが装備されたが、砲塔が廃止されて密閉式戦闘室が
　　新設されるなどレイアウトが大きく変化したため、これに合わせて付属品の収納場所も変更されている。

IV号駆逐戦車はIV号戦車の車体をほとんど変更せずに流用した一方で、車体上部に搭載された戦闘室については本車専用のものが新規設計された。
この戦闘室は完全密閉式で、戦闘室周囲の装甲板は避弾経始を考慮して良好な傾斜角が与えられており、前面装甲板は厚さ60mmで傾斜角50度、側面は40mmで30度、そして後面は30mmで33度であった。

IV号駆逐戦車の主砲はラインメタル社が開発した48口径7.5cm対戦車砲PaK39で、砲は戦闘室前面装甲板に楔によって固定された防盾の中にカルダン枠構造で据え付けられており、中心から200mm右側にオフセットして設置されていた。
武装の取り付け部は球形収納部、外装式装甲のザウコプフ（豚の頭）型防盾と砲により構成されていた。
またIV号駆逐戦車は、乗員用に次のような副武装を備えていた。

１．7.92mm機関銃MG42　1挺
２．7.92mm突撃銃StG44または9mm機関短銃MP40
３．戦闘室上面に対歩兵用の近接防御兵器　1基

この近接防御兵器は360度旋回可能で、煙幕弾または2.6cm榴弾を発射できた。
車内には主砲弾薬79発、その他に機関銃用弾薬1,200発、機関短銃用弾薬384発と近接防御兵器用弾薬16発を装備していた。
大抵の場合、IV号駆逐戦車は榴弾と徹甲弾を同数携行したものの、この比率は投入される際の戦況に応じて変化した。

IV号駆逐戦車の乗員は車長、砲手、装填手兼無線手、操縦手の4名で構成されていたが、指揮戦車ではさらにもう1名無線手が追加となった。
指揮戦車は増設無線装置用として機関室上面前方の左隅に2本目のアンテナを有しており、容易に識別できた。
視察装置については操縦手用に2基のペリスコープ（プリズム型眼鏡）が、IV号戦車の防弾ガラス式視察ブロックの代わりに装備されていた。

また操縦手のすぐ後ろに位置する砲手は、自走砲用望遠照準眼鏡1a型（Sfl ZF 1a）1基とペリスコープ1基を通して外を見ることができた。
戦闘室上面の望遠照準眼鏡用開口部は、スライド式カバーにより防御されていた。
砲手のすぐ後ろの車長には戦闘室上面に2分割式のハッチが用意されていたが、砲隊鏡（Sf 14 Z）使用の際はハッチの前半部のみを開放した。

また車長用ハッチの後半部上面には旋回式ペリスコープが設置されており、車長はこれを用いて外部を視察することもできた。
装填手兼無線手は、右方向のペリスコープと前方にある機関銃用ガンポートを使ったり、戦闘室上面に設けられた円形の装填手用ハッチを開けて視察することもできた。

IV号駆逐戦車は他のドイツ陸軍AFVと同様に、生産中に様々な変更点が導入されており、生産時期によって細部の仕様が異なっている。
変更点の内容は主に生産の簡易化と品質の改善を目的としたものであったが、材料の供給上の問題による変更点も存在した。
生産中に実施されたIV号駆逐戦車の主要な変更点は、次の通りである。

1944年1月
IV号駆逐戦車の全車に、近接防御兵器取り付け用の円形開口部が戦闘室上面に設けられた。
しかしながら、生産の遅延によりこの兵器は恒常的に供給不足にあったため、大半のIV号駆逐戦車は4本のネジ止め式の円形装甲カバーで開口部を閉鎖していた。

1944年2月
IV号駆逐戦車はノウズヘビー（重心が前に偏っている状態）であることが当初から指摘されており、これを改善するために、それまで車体前面上部に搭載されていた予備履帯を車体後面に移設した。
またこれに併せて、車体後面上部に取り付けられていた2個の予備転輪は、機関室上面左側に移設されている。

1944年3月
戦闘室前面の左右に設けられていた機関銃用の円形装甲カバー付きガンポートの内、左側のものは限られた場合にしか使用しないため廃止された。
しかしながら、すでに開口部が設けられ製鉄所で熱処理されていた車体については、組み立て工場でこの円形開口部に厚さ60mmの円錐形装甲板を溶接して塞ぐことにした。

また実験的に、1944年3～4月に生産されたIV号駆逐戦車の一部には、装填手用ハッチの前に機関銃取り付け用のピントルマウントが設置された。

1944年4月
車体のノウズヘビーをより一層改善するため、内装式主砲防盾固定部の下方外縁部が削除された。

1944年5月
車体製造番号320301の車両から、車体前面と戦闘室前面の装甲厚が80mmに増強された。
また機関銃用の円錐形装甲カバーの径が大きくされ、機関銃の格納性と旋回性が改善された。
IV号駆逐戦車は1944年5月末まで、主砲の砲身先端に砲口制退機を装着していた。
砲口制退機は、射撃時に砲腔内のガスを横に逃がすことで反動を低減させるためのものであり、射撃時の反動で照準に狂いが生じるのを防ぐ役目をしていた。

しかし主砲の搭載位置が低いIV号駆逐戦車は、射撃の際に砲口制退機から排出されるガスが土埃を舞い上げて視界を極端に妨げるため、前線部隊ではほとんど砲口制退機を取り外して運用しており、生産時においても以後砲口制退機は取り付けられなくなった。
ただし、IV号駆逐戦車は砲塔ではなく戦闘室前面に主砲が搭載されているため、射撃時の反動は車両全体に分散するので、砲口制退機を廃止してもそれほど影響は無かったようである。

1944年6月
機関室上面の冷却水注入口スタッブを覆う装甲カバーは周囲側面が傾斜していたが、以後製造をさらに簡易化するため単純な板状に変更された。

1944年9月
バックファイアを減少させるため、新たに設計された垂直設置型の消炎マフラー付き排気管が取り付けられた。
ローラーベアリングを節約しかつ製造時間を短縮するため、上部支持輪の数を片側4個から3個に減少させた。
雨天の際の燃料注入については前線部隊から改善要求が出されたため、戦闘室の前/側/後面の上部に細いホルダーを溶接し、これにテント布地を取り付けることにより車体上部全体を覆うことができるようにした。

磁気吸着地雷への対処として、生産当初からIV号駆逐戦車の車体に塗布されていたツィンメリット・コーティングは、徹甲弾が命中した際装甲を貫徹されなくても火災が起きることが判明したため、組み立て工場でのツィンメリット塗布は中止された。

1944年1月にフォマーク社は最初の30両のIV号駆逐戦車を生産し、ドイツ陸軍兵器局の検査を受けた。
この時期フォマーク社は依然としてIV号戦車を製造しており、それは1944年5月まで続けられ、IV号戦車からIV号駆逐戦車への製造転換については遅滞なく行うことが要求されていた。
下の表はIV号駆逐戦車の生産数と検査数を示しており、月産数は徐々に増加して1944年4月には100両を超え、同年7月にはピークを迎えて140両に達している。

IV号駆逐戦車の生産数
月	計画数	検査数	備　　考
1944年1月	50	30	生産開始時の初期トラブル
1944年2月	60	45	生産開始時の初期トラブル
1944年3月	90	75	生産開始時の初期トラブル
1944年4月	120	106	生産開始時の初期トラブル
1944年5月	140	90	変速機メーカーへの空襲による
1944年6月	120	120	ブランク
1944年7月	130	140	ブランク
1944年8月	80	92	ブランク
1944年9月	60	58	空襲
1944年10月	54	46	空襲
1944年11月	0	2	ブランク
合　　計	904	804	ブランク

1944年8月になって長砲身の70口径7.5cm対戦車砲PaK42を採用したことにより、48口径7.5cm対戦車砲PaK39装備のIV号駆逐戦車は生産を終了し、最後の48口径7.5cm砲搭載型2両は1944年11月に生産ラインからロールアウトした。
48口径7.5cm砲搭載型の総生産数は、804両である。
なお1944年9月11日付で、48口径7.5cm砲搭載型は「IV号駆逐戦車F型」と呼称が定められている。

1944年3月からIV号駆逐戦車は、機甲師団や機甲擲弾兵師団の戦車猟兵大隊に交付された。
各戦車猟兵中隊はK.St.N.（戦力定数指標）1149で定められた編制通りであれば、10両または14両のIV号駆逐戦車を装備しており、機甲師団は10両編制の2個中隊とその他に大隊指揮官用のIV号駆逐戦車を1両持っていた。
また機甲擲弾兵師団の戦車猟兵大隊は、各14両のIV号駆逐戦車を持つ2個中隊を装備しており、大隊本部にはさらに3両のIV号駆逐戦車が配備されていた。

しかし、ここにももちろん例外が存在する。
教導機甲師団の第130戦車猟兵教導大隊はIV号駆逐戦車を受領した最初の部隊であり、最初の計画では1個中隊のみが14両のIV号駆逐戦車を装備し、残り1個中隊は14両のヤークトパンター駆逐戦車を受領するはずであった。

しかしながら、生産遅延によりヤークトパンター駆逐戦車が配備されなくなったため、第130戦車猟兵教導大隊は再編制されることとなり、結局3個中隊に各9両のIV号駆逐戦車と、その他に大隊本部用に4両のIV号駆逐戦車という編制となった。
2番目の例外は降下機甲師団ヘルマン・ゲーリングであり、1944年4月に師団戦車連隊の第III大隊用としてIV号駆逐戦車を受領している。

この師団へのIV号駆逐戦車の配備は3個中隊に各10両ずつとなっており、その他に降下戦車猟兵大隊ヘルマン・ゲーリングの指揮官用として1両のIV号駆逐戦車が配備された。
戦闘部隊に直接配備されなかった残りのIV号駆逐戦車は、兵器局での実験や各種学校での教育訓練に使用された。

1944年6月6日に敢行された連合軍のノルマンディー上陸作戦（Operation Neptune：ネプチューン作戦）の際、西部戦線の部隊はわずか62両のIV号駆逐戦車が使用可能であった（教導機甲師団に31両、第2機甲師団に21両とSS第12機甲師団ヒトラーユーゲントに10両）。
SS第12機甲師団ヒトラーユーゲントに配備が約束されていた残りの11両については、1944年6月22日以前にはドイツ陸軍車両局の自由にはならなかった。

また、西部戦線に投入されたSS第17機甲擲弾兵師団ゲーツ・フォン・ベアリッヒンゲン、第116機甲師団、第9機甲師団、第11機甲師団、SS第9機甲師団ホーヘンシュタウフェンと、SS第10機甲師団フルンツベルク（配備順）もまたIV号駆逐戦車を装備していた。
1944年12月16日に開始されたアルデンヌ攻勢（Unternehmen Herbstnebel：秋霧作戦）の際、西部戦線の機甲師団および機甲擲弾兵師団においてなお92両のIV号駆逐戦車が投入されていた。

イタリアで連合軍と戦ったドイツ陸軍3個師団は、1944年4月までに合計83両のIV号駆逐戦車を受領している。
その内21両が降下機甲師団ヘルマン・ゲーリング、各31両が第3機甲擲弾兵師団と第15機甲擲弾兵師団の戦車猟兵大隊に配備されており、その中で戦車連隊ヘルマン・ゲーリング第III大隊の21両のIV号駆逐戦車が最初に実戦を経験した。
IV号駆逐戦車を装備したその他の全ての部隊は、東部戦線に投入された。